Die heutige Stadtkirche geht auf eine hochmittelalterliche Marienkapelle zurück, die ihrerseits auf einer fränkischen Begräbniskapelle des 8. oder 9. Jahrhunderts fußt (Stadtgeschichte). Sie erhob sich auf dem ältesten Darmstädter Friedhof (Friedhöfe) und war eine Filialkapelle der Pfarrei Bessungen. Nachdem Erzbischof Gerlach von Mainz die Kapelle 1369 zur Pfarrkirche erhoben hatte, wurde sie bis etwa 1380 dazu ausgebaut. Im Schlussstein des Turmgewölbes befindet sich das älteste Darmstädter Stadtwappen, das um 1400 entstand. Um 1420 wurde die Kirche durch die Grafen von Katzenelnbogen umgebaut. Der heutige Chor ist ein Werk des 16. Jahrhunderts. An der Stirnseite befindet sich das Epitaph für Georg I. und seine Frau Magdalene von Lippe, eine Mischung aus Andachtsbild und Grabmal. Peter von Osten schuf es im Jahr 1588/89. Unter dem Chor liegen zwei stuckverzierte Gewölbe, die seit dem Tod Georgs I. (1596) als Begräbnisstätte des Fürstenhauses dienten, bis sie durch die Mausoleen auf der Rosenhöhe abgelöst wurden. Die Fürstengruft wurde von Ludwig V. 1615/17 ausgebaut und geschmückt. Die erste Orgel der Stadtkirche wurde im Jahr 1600 angeschafft. 1627 bis 1631 ließ Landgraf Georg II. den Kirchturm zu seiner heutigen Gestalt umbauen. 1686 bis 1687 nahm Landgräfin Elisabeth Dorothea einen Umbau des Langhauses vor, bei dem die Seitenschiffe verbreitert wurden. Den Kirchturm nutzte man Ende des 18. Jahrhunderts als Feuerwache der Stadt.

Von 1842 bis 1843 wurde die Kirche nach Plänen von Georg Moller umgebaut. Im Mittelpunkt stand dabei die Erhöhung des Mittelschiffs und damit die Vergrößerung des Innenraums. Heinrich Walbe renovierte die Kirche 1929. Am 25./26.08.1944 wurde die Stadtkirche bei einem Luftangriff zerstört und brannte aus. 1951 bis 1953 begann man mit dem Wiederaufbau unter der Leitung von Karl Gruber. Sein Entwurf gab dem Langhaus ein quer gestelltes Dach, vergrößerte die Turmlaterne und erniedrigte die Außenmauern um 2 Meter. Grubers Umbau prägt das Erscheinungsbild der Stadtkirche bis heute. 1955/56 wurden neue Kirchturmglocken angeschafft. 1971 restaurierte man die Epitaphien und 1995 den Chorraum; 1998 bis 2000 folgte die Restaurierung der Stuckgewölbe der Gruft. 2003 schließlich wurde die Turm-Plattform saniert.

Lit.: Diehl, Wilhelm / Schaedel, Amalie: Die Stadtkirche zu Darmstadt. Neubearbeitung von Heinrich Walbe, Darmstadt 1930; Die Stadtkirche zu Darmstadt in Geschichte und Gegenwart. Festgabe zur Einweihung der wiederaufgebauten Kirche, Darmstadt 1953; Simon, Kirsten: Die Grablege der Landgrafen von Hessen-Darmstadt in der evangelischen Stadtkirche von Darmstadt, Mag. Arb. Mainz 1999; Stadtkirche Darmstadt. Ein kleiner Führer, hrsg. Ev. Stadtkirchengemeinde, Darmstadt 2020.